Духовное учебное заведение является преемником Костромской духовной семинарии, основанной в 1747 году епископом Сильвестром (Кулябкой). До революции 1917 года и последующего закрытия, Костромская духовная семинария за свою почти трёхвековую историю стала одной из лучших духовных школ Русской Православной Церкви. За время существования семинарии из её стен вышло немало видных деятелей: митрополитов, архиепископов, ректоров духовных академий и семинарий, богословов, церковных историков, просветителей, огромное количество городских и сельских священников. Семинария была центром епархиальной жизни: здесь проходили епархиальные съезды духовенства, собрания церковно-исторического общества. В июле 1918 года семинария была закрыта. 1 октября 1990 года стараниями епископа Костромского и Галичского Александра (Могилева) при соборной церкви Воскресения на Дебре открылось епархиальное училище. Ректором училища стал протоиерей Александр Андросов. В 1991 году духовное училище разместилось в бывшем трапезном корпусе Богоявленском-Анастасииного монастыря. 17 июля 1996 года, решением Патриарха Алексия II и Священного Синода Русской Православной Церкви, училище было преобразовано в семинарию. Первым её ректором стал архимандрит Геннадий (Гоголев). 25 июля 2024 года решением Священного Синода Русской Православной Церкви семинария была упразднена с преобразованием в Центр подготовки церковных специалистов. Центр также тесно связан с миссионерско-образовательными курсами Костромской епархии.